Rūdninkai to wieś na prawym brzegu rzeki Merkiai, w Puszczy Rūdnininskiej, położona przy starej drodze Wilno-Krokowa. W XV-XVII w. Puszcza Rūdninska była królewskim rezerwatem łowieckim, w którym książę Kazimierz zbudował pałacyk myśliwski. W 1470 r. książę nakazał parafianom z okolicznych wsi wybudować kaplicę na terenie posiadłości myśliwskiej. Niestety, spłonęła ona, więc mieszkańcy zażyczyli sobie budowy kościoła. Był też pretekst: niedźwiedź zaatakował księcia, ale ten został uratowany przez swojego pomocnika.
Kościół został zbudowany przez syna króla Kazimierza, Zygmunta Starego, i ozdobiony wieńcem zbawienia księcia, „Pazurem Niedźwiedzia”. W XVI w. trumnę ze szczątkami królowej Barbary Radziwiłłówny umieszczono tu na noc podczas konduktu pogrzebowego z Krakowa do Wilna. W połowie XVII w. dom modlitwy i posiadłość myśliwska zostały spalone przez rosyjskich Kozaków. Obecny drewniany kościół stoi od 1790 roku. W połowie XIX w. został ozdobiony ołtarzem przeniesionym z zamkniętego kościoła bernardynów w Trokach. Obecnie znajdują się w nim XVII-wieczne obrazy „Maria z Dzieciątkiem” i „Święta Rodzina” na drewnianych panelach, XVIII-wieczny obraz „Opłakiwanie Chrystusa” również na drewnie oraz XIX-wieczny ołtarz z drewnianymi rzeźbami.
